В XIII–XV веках Бежецкий край оказался в зоне соперничества трёх сил: Великого Новгорода, которому он изначально принадлежал, Твери и Москвы. Набег тверского князя в 1272 году, разоривший Бежичи, был лишь одним из эпизодов этой долгой борьбы за богатую пограничную волость.
В конце XIV века край перешёл под руку московских князей. С 1433 года у Бежецкого Верха появился собственный удельный князь — Дмитрий Юрьевич Красный, внук Дмитрия Донского, подчинявшийся великому князю московскому. Память об удельном княжении сохранилась в символике: княжеская корона изображена на гербе Бежецкого района.
Духовная история края тоже уходит в XV век. В середине столетия в лесах Бежецкого Верха поселился инок Троице-Сергиевой обители Нектарий; вокруг него собралась братия, и возник Введенский монастырь. Преподобный Нектарий, скончавшийся в 1492 году, почитается небесным покровителем Бежецка.
Смутное время начала XVII века тяжело ударило по городу: Городецк был разорён сторонниками Лжедмитрия II. После этого здесь возвели новый деревянный кремль, который простоял до XVIII века. Город городом, но административно он ещё долго оставался центром Бежецкого Верха, а нынешнее имя получил лишь в 1766 году.